Die Geschichte Oñates reicht bis ins Mittelalter zurück. Besonders bedeutsam ist die Gründung der Universität Sancti Spiritus im Jahr 1540 – einer der ältesten Universitäten Spaniens. Sie symbolisiert den akademischen und kulturellen Einfluss, den die Stadt jahrhundertelang ausgeübt hat.
Oñate hat seine kulturelle Identität bewahrt und ist stolz auf seine baskischen Wurzeln. Traditionen wie das Bertsolaritza (baskische Improvisationsdichtung), traditionelle Tänze und religiöse Feste wie San Miguel im September sind zentrale Elemente des städtischen Lebens.
Zahlreiche historische Bauwerke wie die Pfarrkirche San Miguel oder der alte Adelspalast zeugen von der einstigen Bedeutung der Stadt und ihrer engen Verbindung zu Religion, Bildung und Kunst.