La economía de Oñate ha estado tradicionalmente impulsada por la agricultura y la manufactura a pequeña escala, aunque en las últimas décadas el turismo ha cobrado una importancia cada vez mayor. La ciudad es bien conocida por la producción de productos lácteos de alta calidad, especialmente el queso Idiazabal, un famoso queso vasco elaborado con la leche de ovejas locales. Esta herencia agrícola sigue siendo una parte importante de la economía local, con muchas explotaciones familiares que contribuyen al suministro de productos artesanales.
Además, Oñate alberga varias pequeñas y medianas empresas en el sector industrial, especialmente en la metalurgia y la producción de maquinaria. Estas industrias proporcionan empleo a una parte importante de la población local y contribuyen a la estabilidad económica de la ciudad. La región también fomenta una próspera industria artesanal, con artesanos locales que producen productos hechos a mano que reflejan las tradiciones y habilidades vascas.
Sin embargo, el turismo sigue siendo el motor económico más visible, con visitantes atraídos por la belleza natural de la ciudad, su patrimonio cultural y las actividades al aire libre. Este sector está apoyado por un creciente número de hoteles boutique, casas rurales y operadores turísticos locales que ayudan a los visitantes a experimentar lo mejor de Oñate.