Oñate tiene una rica historia que se remonta a la época medieval. Es una de las ciudades más históricas del País Vasco, famosa por albergar la primera universidad de la región, la Universidad de Oñate, fundada en 1540. La historia de la ciudad está profundamente entrelazada con la influencia de la Iglesia Católica y las familias nobles que la gobernaron durante la Edad Media. Oñate fue un centro clave para la educación y el aprendizaje en el País Vasco, desempeñando un papel importante en el desarrollo cultural e intelectual de la región.
Culturalmente, Oñate sigue siendo una ciudad vibrante donde las costumbres tradicionales vascas siguen muy vivas. Los lugareños celebran varios festivales importantes a lo largo del año, siendo la fiesta de San Miguel en septiembre la más destacada. Este animado evento incluye procesiones, música tradicional, danza y el famoso deporte vasco de la pelota. La ciudad también es conocida por su conexión con el folclore vasco, con muchas leyendas y relatos que se originan en esta región montañosa.
Los hitos históricos abundan en Oñate, con la iglesia de San Miguel y el Monasterio de Arantzazu como dos de las estructuras más icónicas. Arantzazu, en particular, es un sitio de enorme importancia religiosa y cultural, que atrae a peregrinos y turistas por igual debido a su significado espiritual y su llamativa arquitectura modernista.